Джон Уэлш стал игроком Ливерпуля еще в 10-летнем возрасте, после чего был капитаном национальной сборной на разных уровнях. В Ливерпуле он отыграл 10 матчей, а дебютировал, заменив Владимира Шмицера в Кубке Англии против Ипсвича, когда по итогам основного времени счет был ничейным 1-1, а в серии пенальти победу одержали "Красные".

Заиграть в Ливерпуле он не смог, и был отправлени в Халл Сити: сначала в аренду, а затем и на постоянной основе. Будучи игроком Халла, Уэлш также немало попутешествовал по арендам: сначала был Честер, затем Карлайл и Бэри. В июле 2009 он стал первым подписанием нового тренера Транмира Джона Барнса. Даже после ухода Барнса и Макэйтира, Джон остался одним из ключевых исполнителей клуба с "Прентон Парк".