Пеннант стал самым дорогим молодым игроком в истории Премьер-лиги, когда был подписан Арсеналом у Ноттс Каунти за 2 миллиона фунтов в январе 1999 года. Наставник Арсенала Арсен Венгер – специалист по превращению юных талантливых игроков в опытных мастеров. Но Венгер не смог справиться с недисциплинированным Пеннантом, который открывал для себя все новые злачные места Лондона. Он сыграл всего 26 игр за Арсенал, несмотря на свой стремительный старт и хет-трик в дебютной игре против Саутгемптона в мае 2003 года. Те три мяча оказались единственными в составе “канониров”.

Пеннанту стали подыскивать другой клуб и, наконец, он приглянулся Бирмингем Сити, который согласился арендовать его до 1 июля 2005 года и заплатить за это 3 миллиона фунтов. В январе 2005 года он отправился в Бирмингем и за весь срок аренды провел несколько впечатляющих игр, но в то же время оказался за решеткой на 30 суток за вождение автомобиля в нетрезвом состоянии.

Рафа Бенитес пошел на риск, доверившись Пеннанту, считая, что тот еще молод и может вырасти в звезду. Пеннант становился все сильнее в течение всего дебютного сезона за “красных”, однако ему еще было куда стремиться в плане реализации моментов и результативных передач. Он забил лишь однажды, но как! Это был потрясающий мяч в победном матче против “Челси” (2:0). Пеннант – футболист с огромным потенциалом, который вселял надежду своей игрой, что скоро сможет продемонстрировать в полной мере весь арсенал своих финтов в следующих сезонах.

Джермейн ударно завершил сезон 2006-07 и заслужил место в основном составе Ливерпуля на финальный матч Лиги Чемпионов. Следующий сезон он начал подобным же образом, выходя в основном составе в 8 стартовых играх сезона. Однако, в первой же игре в Лиге Чемпионов против “Порту” он заработал удаление на ровном месте, и этот недостаток дисциплины и раздражительность почти всегда способствовала потере им места в основном составе. Он не играл в Премьер-Лиге до 2 января 2008 года, но в дальнейшем 15 раз выходил на поле до конца сезона, особенно выдающуюся игру показав в матче против одного своего бывшего клуба – Бирмингем Сити, - когда его виртуозная игра на правом фланге способствовала тому, что проигрывая два мяча, “красные” смогли добиться ничьей. Джермейн всегда отличался нерегулярно в своих предыдущих клубах и в Ливерпуле было точно так же. Потрясающе удачный рикошет в игре против “Ньюкасла” и хорошо исполненный гол “Фулхэму” стали единственным вкладом в голевой запас команды и, возможно, это главный аспект его игры, который нуждается в улушении.

Едва стартовал сезон английской Премьер-лиги 2008-2009, стало понятно, что на Пеннанта тренер не слишком рассчитывает. В течение первой половины сезона только трижды ему удалось выйти в стартовом составе, не считая одного короткого выхода на замену в сентябре на "Гудисон Парк" в поединке против Эвертона. Таким образом, не вызвала удивление новость от 20 января 2009 г. о том, что Пеннант отправляется в аренду в Портсмут до конца сезона. Ирония заключается в том, что последний матч за Ливерпуль Пеннант провел 29 октября 2008 г. на "Энфилде" против того же Портсмута. 

Пеннант стал свободным агентом летом 2009 г, и уже через 8 дней после открытия трансферного окна было объявлено, что он прошел медобследование в испанском клубе Сарагоса, только-только вернувшимся в Примеру.

Переезд в Испанию оживил карьеру Пеннанта, оправдав его ожидания. Он принял участие в 25 матчах в составе Сарагосы, сражавшейся за выживание. Также он был наказан за трехкратное опоздание на тренировку в течение двух недель.

После одного сезона в Испании Пеннант вернулся в Англию, подписав арендное соглашение на 4 месяца с клубом Премьер-лиги Сток Сити. За два дня до истечения соглашения он подписал контракт на постоянной основе с “гончарами” до конца сезона 2012-2013.

В карьере Пеннанта произошел некий ренессанс в сезоне 2010-2011. За Сток он сыграл 29 матчей, отличился три раза. Кроме того, он поучаствовал в 6 ничейных поединках в Кубке Англии, а его клуб впервые в своей истории дошел до финала. Однако, на "Уэмбли" Пеннанта и его партнеров ждало разочарование. Джерейми отыграл полностью финальный матч, но Манчестер Сити выиграл кубок – во втором тайме победный мяч провел Яя Туре.