Начинал свою карьеру Джейсон в местной команде Марина, где его сумели заметить скауты Болтона, почти сразу же предложив ему профессиональный контракт. Молодой полузащитник провёл три сезона в стане "рысаков", отыграв более 100 матчей и забив 8 мячей. Игра Джейсона не оставила равнодушным главного тренера сборной Ирландии, с которой Макэйтир добрались до стадии плей-офф на чемпионате мира 1994 года. В конце сезона 1994-1995 Ливерпуль и Болтон встретились в финале Кубка Лиги, где "Красные" одержали победу 2-1. Но для одного человека это был шанс показать себя, и Джейсон воспользовался им. 

В межсезонье осуществилась детская мечта Джейсон – он получил приглашение от Роя Эванса. Трансфер игрока обошёлся Ливерпулю в 4,5 миллионов фунтов. Макэйтир стал своеобразным глотком свежего воздуха для Ливерпуля. Он привнёс остроты и, в то же время, лёгкости на правом фланге "Красных", поэтому первые два сезона Джейсон заслуженно был основным игроком команды. 

Однако главным недостатком игры ирландца является его слабое умение обороняться. Вскоре Макэйтира усадили на лавочку запасных. Джейсон попал в "черный" список злостных нарушителей режима вместе со своими коллегами по нашумевшему коллективу "Спайс бойс". 

Как результат, следующий виток карьеры Джейсона начался уже в Блэкберне Роверс, который заплатил за переход ирландца 4 миллиона фунтов. Приняв участие в 72 матчах "бродяг", в 2001 году состоялся трансфер Джейсона в Сандереленд. 

В 2003 году "Черных котов" постигло понижение в классе, однако Макэйтир остался в своей команде. В следующем году участвовал в полуфинале розыгрыша путёвки в Премьер-Лигу, где Сандерленд потерпел поражение от Кристал Пэлас. Однако тот сезон запомнился совсем другим событием, в результате которого Джейсон пропустил из-за дисквалификации длительный период. Он сломал нос Рою Кину. Всё началось после инцидента на чемпионате мира в Японии, когда стан сборной Ирландии покинул Рой Кин, чуть ли не устроив потасовку с главным тренером сборной Миком Маккарти. Джейсон Макэйтир весьма критично высказался в сторону Роя, что и послужило началом появления конфликта.

Карьера Джейсона подходила к своему концу, как вдруг в 2004 году главный тренер Транмира Роверс Брайан Литтл предложил ему новый контракт и капитанскую повязку команды. Джейсон завершил карьеру игрока в 2007 году за несколько дней до своего 36 дня рождения.

В середине июня 2009 года Джон Барнс и Джейсон Макэйтир обнародовали свое решение возглавить Транмир Роверс. Однако ужасный старт клуба в чемпионате послужило тому, что оба бывших "Красных" в октябре покинули тренерский штаб Транмира.