Томпсон был звездой своего поколения еще в бытность юношей. На момент окончания школы, когда он был регулярным игроком молодежных сборных всех возрастов, у него было 17 предложений от лучших клубов Англии. В 17-летнем возрасте он подписал контракт с Престоном, а дебютировал 30 августа 1960 года против Арсенала. Владелец клуба Нэт Бак был одним из многих, кто буквально бредил этим футболистом: "Мы игнорировали кучу предложений, которые были у нас по Питеру: скажите, как мы могли продать такого игрока?". Помимо прочих, был отвергнут запрос Ювентуса.

Шенкли был потрясен навыками молодого вингера в матче 5 раунда кубка, когда Ливерпулю противостоял Престон. Потом следовала переигровка на "Олд Траффорде", когда именно Томпсон решил исход поединка. Проведя 122 матча лиги и забив 20 голов за вылетевший во второй дивизион Престон, Томпсон за 37 тысяч был продан в Ливерпуль.

В Мерсисайде он утвердился как просто великолепный левый вингер с рабочей правой ногой. Ливерпуль строил игру через фланги, когда там играли такие мастера, как Томпсон и Каллаган. Питер сразу стал основным игроком и в первом сезоне провел 42 матча, честно заработав медаль чемпиона Англии. Питер был важным звеном команды, доминировавшей в 60-х. Он снова выиграл чемпионат в 66-м, за год до этого став обладателем кубка Англии.

За это он попал на прицел тренеру сборной Альфу Рэмси, и Томпсон сыграл бы намного болье, чем 16 матчей, если бы не упорство специалиста в отказе от фланговой игры. Но ему не предьявляли претензий, ведь в том же 66-м году сборная "Трех Львов" выиграла Чемпионат Мира. Питер дважды назывался в списке 28 игроков, которые могут попасть на чемпионат, но оба раза попадал в "несчастливую шестерку" игроков, оказавшихся за бортом мундиаля.

Питер продолжал терроризировать оборону соперников до конца десятелетия, но хотя тогда ему еще не было 30 лет, скорость у Томпсона была не та даже несмотря на то, что его навыки под сомнения никогда не ставились. В начале сезона 1970-71 он провел 16 матчей лиги кряду, после чего перестал попадать в основу в каждой игре. В финале кубка против Арсенала он заменил Алуна Эванса, и сразу же помог Стиву Хайвэю распечатать ворота соперника. К сожалению, этого не хватило для того, чтобы выиграть матч.

Проблемы с коленом практически закрыли для Томпсона путь в основу, но после половины сезона раздумий о завершении карьеры на горизонте появился Болтон. Сначала "Рысаки" арендовали Питера, а через месяц подписали его на постоянной основе за 18 тысяч фунтов. Он провел 132 матча, после чего в апреле 1978 обьявил о завершении карьеры. В том же сезоне Болтон пробился в высший дивизион