Этот игрок перешел в Ливерпуль за рекордную на тот момент сумму, и он полностью оправдал потраченные на него средства, став одним из величайших игроков Ливерпуля. Его вклад в победы Ливерпуль эпохи Шенкли сложно переоценить. Несмотря на маленький вес, Сент-Джон был сильным, техничным, быстрым и невероятно прыгучим форвардом, который мог легко перепрыгивать более высоких защитников. Сент-Джон наряду с Роном Йейтсом сыграл важнейшую роль в выходе Ливерпуля из второго дивизиона в сезоне 1961/1962. Тогда Сент-Джон пропустил всего два матча, забив 18 голов.

Спустя два года Ливерпуль выиграл и в первом дивизионе. Безусловно, этому посодействовали 27 голов Иана Сент-Джона. Ни до, ни после этого, форварду не удастся забить за сезон больше. Спустя еще один год осуществилась мечта Ливерпуля. Впервые за почти 70-летнюю историю Красным удалось поднять над головой Кубок Англии. В финале решающим стал гол Сент-Джона, забитый в ворота Лидса в овертайме. Фактически, этот эпизод сделал Сент-Джона бессмертным символом красной половины Мерсисайда. В следующем сезоне Ливерпуль выиграл чемпионат, но остановился в шаге от победы в Кубке Европейских Чемпионов, уступив Боруссии в дополнительное время.

На протяжении следующих трех сезонов сложно вспомнить хотя бы один матч, в котором зрители не видели бы на поле этого игрока. Но затем все изменилось. Ему, как и многим другим игрокам, предстоял серьезный разговор с Шенкли. Тогда он был среди тех, с кем Шенксу предстояло расстаться, не смотря на то, что эти игроки служили ему верой и правдой много лет. И хотя он сыграл в первых десяти матчах сезона 1969/1970, в последних тринадцати матчах Сент Джон вышел лишь однажды. А в следующем сезоне Сент Джон вышел лишь однажды, и то со скамейки запасных. Это был матч кубка против Суонси, в котором форвард забил 118 и последний свой гол за Ливерпуль.

Следующие шесть месяцев он провел в Южной Африке, выиграв местный чемпионат в составе ФК Элленик. Затем он вернулся в Англию, в Ковентри, сыграв перед этим один матч за Транмере, который возглавлял Йейтс. В 1973 Иан стал тренером своего родного клуба, Мазервелла. После четырех лет работы в Шотландии у него был неудачный опыт работы с Портсмутом, после чего он стал тренером клуба Шеффилд Уэнсдей. Несколько лет Иан работал на телеканале ITV, где был большой звездой.

Всего в составе Ливерпуля Иан Сент-Джон провел 425 матчей, став, несомненно, одной из лучших покупок клуба за его историю. Он был одним из лучших игроков своего времени.