Сирил Гилеспи был вингером Ливерпуля в начале 20-х, несмотря на 4 проведенных сезона в стане "Красных" он появился лишь в 19 матчах первого дивизиона. В начале своей игры за Ливерпуль Сирил находился в тени Билли Лэйсли, закрепившим за собой правый фланг атак команды. В сезоне 1920-21, в котором Ливерпуль стал чемпионом, Билли пропустил лишь 3 игры, в двух из них Гилеспи выходил на поле. В следующем также чемпионском сезоне для Ливерпуля Билли по-прежнему был игроком основы, однако в середине года он пропустил несколько игр, что позволило Сирилу выйти 10 матчах. Но этого было недостаточно для того, чтобы получить собственную чемпионскую медаль.

В сезоне 1923-24 Гилеспи получил свой шанс закрепиться в команде- он вышел в первых 4 играх сезона, но, не сумев показать себя с лучшей стороны, в том году Сирил к тем 4 появлениям добавил ещё одно. Выйдя в двух матчах следующего сезона, Гилеспи подвёл итог своей "Красной" карьеры- 19 игр и 3 гола, и 16 марта 1925года он отправляется в Шеффилд Юнайтед.

Самым ярким моментом его карьеры можно отнести период его выступлений за Бристоль Сити, с которым в 1927 году завоевал путёвку в первый дивизион Англии.Сирил Гилеспи успел поиграть за многие клубы: Блэкберн, Сандерленд, Рединг, Крю Александра.