Дебютировав за Ливерпуль в матче с Челси 18 октября в сезоне 1919-20, Джон Миллер в дальнейшем нечасто появлялся на поле. Несмотря на то, что он также отыграл две последующие игры, очередного выхода на поле ему пришлось ждать практически до конца сезона, когда он был включен в состав на игру с Шеффилд Уэнсдей в середине марта 1920 года. Еще четыре матча, сыгранные после этого, подвели итог из 8 матчей за клуб. Его брат, Том, был более успешным в Ливерпуле, проведя 146 матчей и забив 56 голов в период 1912-1920.

Играя второстепенную роль в Ливерпуле, Джон, тем не менее, сумел быстро адаптироваться в Абердине, куда перешел из Ливерпуля за рекордную трансферную сумму. В дебютном сезоне на Питтодри он забил 27 мячей в 42 играх. К сожалению, в следующем сезоне он сломал ногу и после этого так и не смог восстановить прежнюю форму.